Дуня Смирнова родилась в Москве 29 июня 1969 года в семье режиссера Андрея Смирнова и актрисы Натальи Рудной. Дуня, по ее признанию, провела «слишком суетную молодость». В 14 лет она влюбилась в художника Свена Гундлаха и фактически стала его гражданской женой. Затем вышла замуж за известного питерского искусствоведа Аркадия Ипполитова. В 21 год Дуня стала мамой, родив первенца Данилу. Смирнова училась на филологическом факультете МГУ, однако не окончила его. В конце восьмидесятых Дуня
была членом панк-рок-группы «Тупые», участвовала в откровенных перфомансах. «Я поздно стала соображать, что ценно, а что - нет, - признается Смирнова. - Мое восхищение вызывают люди, которые уже в 19 лет поняли, что знать «Черновики Пушкина» в миллионы раз важнее, чем тусоваться в правильных местах».
С 23-летнего возраста Авдотья Смирнова, у которой за плечами опыт работы журналистом, начинает писать сценарии документальных и художественных фильмов («Последний герой», «Баттерфляй»). В 26 лет Смирнова совместно с режиссером Алексеем Учителем создает сценарий фильма о великой русской балерине Ольге Спесивцевой «Мания Жизели». Картина получает ряд наград не только в России, но и в Италии и Франции. Дуня продолжает сотрудничество с Учителем и пишет сценарий его следующего фильма о русском писателе Иване Бунине. Сценарий изначально назывался «Женское имя» и был посвящен трем женщинам в жизни писателя. Однако в процессе съемок Учитель невольно отошел от этой концепции, Смирновой пришлось помогать режиссеру «приводить в порядок» уже отснятый материал на монтаже. В итоге в 2000 году на экранах появился фильм «Дневник его жены». Несмотря на трудности в создании, лента имела успех, в частности, получила Гран-при «Кинотавра». В 2003 году выходит еще один продукт совместного творчества сценариста и режиссера – фильм «Прогулка», который открывает 15 Московский кинофестиваль и удостаивается ряда наград.
Массовую известность в России Авдотье Смирновой приносит работа на телевидении: совместно с писателем Татьяной Толстой Дуня ведет популярное шоу «Школа злословия».
С 2006-го года Авдотья доверяет собственные сценарии только себе: 37-летняя Смирнова дебютирует в качестве режиссера с фильмом «Связь», историей отношений женатого московского бизнесмена и замужней петербурженки. И завоевывает приз за лучший дебют на «Кинотавре». В 2008-ом экранизирует роман Тургенева «Отцы и дети».
С фильма «Два дня» начинается творческая дружба между Авдотьей Смирновой и Анной Пармас, тоже сценаристом, автором комедийного телесериала «Осторожно, модерн!» Они совместно работают над сценарием комедийной мелодрамы, главные роли в которой должны исполнить Федор Бондарчук и Ксения Раппопорт. «Мы ссоримся только по одному вопросу – белое вино брать или красное», - шутит Смирнова. История любви музейной работницы и богатого московского чиновника «Два дня», которую также срежиссировала Смирнова, выходит в широкий прокат. Лента получает пять номинаций на премию «Золотой орел».
Следующий совместный сценарий «Кококо» Смирнова и Пармас создают специально для актрисы Анны Михалковой (уже игравшей в «Связи»). «Анна - гениальная актриса, но ее не снимают, потому что у нее негламурная фигура», - негодует Смирнова. Комедия «Кококо», в которой она также выступает как режиссер, выходит в прокат в 2012 году. Анна Михалкова и ее партнерша по фильму Яна Троянова удостаиваются «Приза за лучшую женскую роль» на «Кинотавре». В том же году 42-летняя Авдотья Смирнова выходит замуж за политика, главу «Роснано», миллионера Анатолия Чубайса.