Свою творческую деятельность начал в любительском драмтеатре города Нолинск, куда семья переехала вскоре после его рождения. На сцену попасть так и не удалось, Бориса взяли лишь в качестве суфлёра. Окончив в 1926 году Ленинградский институт сценических искусств, он вошёл в труппу Ленинградского ТЮЗа. Среди первых его работ в театре – роль Санчо Пансы в спектакле «Дон Кихот».
В кино Борис Чирков начал сниматься в 20-е годы. Одни из первых его экранных ролей: Паташон – в фильме «Мой сын», Гришка – в ленте «Родной брат», Орский – в приключенческой картине «Луна слева». Первые работы в кино не принесли ему удовлетворения. Там он пытался работать как театральный актёр, однако в этом и заключалась ошибка. В кинематографе нужно было играть не так, как на сцене.
Из своих ошибок Борис Чирков извлёк урок. Уже следующую роль он исполнил совершенно иначе, используя другие выразительные средства. В драме «Одна» он сыграл болтливого парня у телефона. После этого на первый взгляд непримечательного эпизода режиссёры Козинцев и Трауберг обратили внимание на молодого актёра. Его пригласили в картину «Путешествие в СССР» на роль деревенского паренька, читающего наизусть «Детей капитана Гранта». По некоторым причинам к съёмкам актёру так и не удалось приступить. Но режиссёры не потеряли Чиркова из виду. Они позвали его сыграть Дёму в фильме «Большевик». Однако на пробах решили доверить актёру роль главного героя Максима. Лента вышла в 1943 году, но уже под другим названием – «Юность Максима». Параллельно Борис Чирков снимался в картине «Чапаев». Здесь он предстал в образе старика, устроившего настоящий допрос Чапаеву.
Во время войны с его участием вышли «Антоша Рыбкин», «Александр Пархоменко», «Кутузов», «Иван Никулин» и ряд других картин. Пик карьеры Чиркова пришёлся на 50-60-е годы. Именно тогда он исполнил роль хирурга Чижова в лирической комедии Калатозова «Верные друзья».
В последние годы своей жизни актёр не снимался. Он умер 28 мая 1982 года. Бориса Чиркова похоронили на Новодевичьем кладбище в Москве.
