В мире большого кино Дакота Фаннинг появилась в 2001 г. в фильме «Я – Сэм». Её партнёром стал сам Шон Пенн. За роль дочери умственно отсталого главного героя 7-летнюю актрису выдвинули на соискание премии Гильдии киноактёров. В 2002 г. началось сотрудничество со Стивеном Спилбергом. Режиссёр выбрал её для детской роли в сериале «Похищенные». Затем последовало участие в таких фильмах, как «24 часа», «Стильная штучка», «Городские девчонки», «Кот». И это далеко не все картины, в которые приглашали сниматься юную актрису. Партнёрами Дакоты Фаннинг на съёмочной площадке были Риз Уизерспун, Роберт Де Ниро, Гленн Клоуз, Бриттани Мерфи, Дензел Вашингтон. Курт Рассел после выхода картины «Мечтатели», в которой он сыграл вместе с Фаннинг, сказал, что за всю его актёрскую карьеру у него не было партнерши лучше, чем она.
В 2005 г. на широкие экраны выходит фильм Стивена Спилберга «Война миров», в котором Дакота Фаннинг и Том Круз исполняют главные роли. В этом же году актриса отправляется в Австралию на съёмки «Паутины Шарлотты». В 2006 г. в свои 12 лет она становится самым молодым членом Академии кинематографических искусств и наук. С 2009 г. начинается сотрудничество со студией Summit Entertainment. Дакота появляется в роли вампира Джейн сначала во второй части «Сумерек», а затем и в третьей. Уже подписан контракт на участие актрисы в съёмках вампирской саги.
В 2010 г. Дакота стала моделью. Теперь она вместе с Жизель Бундхен, Кейт Мосс и Наоми Кэмпбелл представляет агентство IMG Models.