Джон родился 31 августа 1963 года в Детройте, в американском штате Мичиган. В 14 лет уже снялся в фильме «Это убийство!» (1977) в одной из второстепенных ролей, где сыграл вместе с актером Брюсом Кэпбеллом. В 15 лет написал сценарий короткометражного фильма и даже снял его собственными силами. 46-минутная комедия «Shemp Eats the Moon» (1978) стала сценарным и режиссерским дебютом Камерона в кинематографе. Он также исполнил одну из второплановых ролей, а главного персонажа сыграл все тот же друг-актер Брюс Кэмпбелл. Впоследствии Джон больше не возвращался к сценарному делу, и лишь изредка выступал как режиссер (в частности, он был одним из режиссеров сериалов «Зена – королева воинов» и «Удивительные странствия Геракла»). Камерон сосредоточился на карьере актера.
В 1981-ом году он снялся у знакомого ему режиссера Сэма Рэйми в триллере «Зловещие мертвецы» с Брюсом Кэмпбеллом в ведущей роли –культовом ужастике, который стал очень популярным, собрав в прокате больше 2,4 миллионов долларов (при бюджете всего в 350 тысяч долларов). В 1990-ом году Джон вновь появился у Рэйми в его очередном триллере «Человек тьмы» с Лиамом Нисоном в главной роли, правда, Джон был на второстепенной позиции. В 1991-ом году он воплотил образ знаменитого Эдгара Алана По в комедии о любви поэта и альтруистки «Лунатики: История любви» (1991). Спустя три года актер появился у братьев Коэнов в небольшой роли в комедии «Подручный Хадсакера» (1994). С этих пор началась крепкая дружба между режиссерами Коэнами и Камероном.
В 1995-ом году Джон выполнил свою последнюю актерскую работу — в очередной ленте Сэма Рэйми «Быстрый и мертвый» (1995), культовом вестерне с Шэрон Стоун, Расселом Кроу и начинающим Леонардо Ди Каприо в главных ролях.
С 32 лет Камерон начал плотно заниматься продюсированием. В 1995-ом году он выступил линейным продюсером драмы братьев Коэнов «Фарго». Лента повествует о скромном менеджере по продажам, который работает под колпаком своего тестя, но решается похитить собственную жену, чтобы разбогатеть. Фильм имел успех, в частности, удостоился пяти номинаций на «Оскар», и получил две победные статуэтки — за лучший сценарий и лучшую женскую роль. Дебют в продюсерском деле удался. Джон продолжил сотрудничество с Коэнами.
В 1998-ом году он стал одним из создателей очередного шедевра братьев – комедии «Большой Лебовски», посвященной гармоничному и очень спокойному парню по фамилии Лебовски, которого не смущает ни одно печальное приключение его жизни. Комедия также прошла с успехом, удостоилась номинации на «Золотого медведя» Берлинского кинофестиваля и кипы других наград. Следом Джон стал сопродюсером фильма другого популярного американского режисера Уэса Андерсона — комедийной драмы «Академия Рашмор» (1998), посвященной любви прекрасной школьной поре. Лента была номинирована на «Золотой глобус». Затем Камерон присоединился к созданию фильма Коэнов «О, где же ты, брат?» (2000), получившего «Золотой глобус». И впоследствии продюсировал все ленты братьев Коэнов – драму «Человек, которого не было» (2001), мелодраму «Невыносимая жестокость» (2003), комедийный триллер «Игры джентельменов» (2004).
В 2003-ем году Камерон поверил в черную комедию Терри Цвигофф «Плохой Санта». В 2007-ом году в свет вышла спродюсированная Камероном лента Питера Берга «Королевство».
