Окончив среднюю школу, Ингеборга думала о поступлении в ВУЗ. Изначально ее выбор пал на институт иностранных языков. На всякий случай девушка также подала документы в Литовскую консерваторию, вступительные экзамены в которую проходили на месяц раньше. Так Дапкунайте оказалась студенткой факультета хорового и театрального искусства. В 1985 году девушка получила диплом об окончании Консерватории и приступила к работе в Каунасском драматическом театре. Одновременно с этим началась и ее кинокарьера. Первой работой в 1984 году стала небольшая роль в драме Раймундаса Баниониса «Моя маленькая жена». В это же время начинающая актриса была задействована в главной роли в детской картине «Электронная бабушка». Затем была роль в биографическом фильме «Зодиак», рассказывающем о судьбе художника Микалоюса Чюрлениса, где главный женский образ на экране воплотила Майя Плисецкая. В том же 1985 году Ингеборга сыграла в мелодраме Исаака Фридберга «Ночные шепоты». Ее партнером в фильме стал Игорь Костолевский. В 1986 году актриса приняла участие только в одном проекте – в детективе «Игра хамелеона».
В 1987 в прокат вышел военный фильм «Воскресный день в аду», а следом появилась двухсерийная драма Тамары Лисициан «Загадочный всадник». Главная роль досталась Ингеборге в картине Вийи Бейнерте «Стечение обстоятельств». Работы этого года завершил фантастический фильм Сурена Бабаяна «Тринадцатый апостол». В 1989 году зрители СССР увидели актрису в ярком драматическом фильме Петра Тодоровского «Интердевочка». Лента стала одной из наиболее популярных в отечественном кинопрокате. Главную роль валютной проститутки Тани Зайцевой исполнила Елена Яковлева, а Ингеборга появилась в образе «Кисули». В 1993 году Дапкунайте получила приглашение в немецко-польско-российский приключенческий сериал «Аляска Кид», снятый по одноименному роману Джека Лондона. В этом же году актриса уехала в столицу Великобритании, где поступила в труппу Лондонского театра. Следующий год был ознаменован ее наиболее известной ролью в мелодраме Никиты Михалкова «Утомленные солнцем», где Дапкунайте исполнила роль Маруси. В момент кастинга Ингеборга сама обратилась к режиссеру с просьбой рассмотреть ее кандидатуру и была утверждена. Лента получила Премию «Оскар» в категории «Лучший иностранный фильм» и была особо отмечена в Каннах.
В 1996 году Дапкунайте сыграла в голливудском приключенческом боевике Брайана Де Пальмы «Миссия невыполнима». Ее партнерами по фильму стали известные актеры Том Круз, Джон Войт и Эммануэль Беар. Через год актриса появилась в биографическом проекте французского кинорежиссера и сценариста Жан-Жака Анно «Семь лет в Тибете». Главную роль альпиниста Генриха Харрера исполнил Бред Питт. Ингеборге появилась в картине в образе его супруги Ингрид. 2000 год принес актрисе роль в драме Александра Зельдовича «Москва». В 2003 году она сыграла в фильме Бахтиера Худойназарова «Шик». В 2004 году Дапкунайте и Кармен Маура встретились в картине Стефана Вуйе «Зимняя жара». Также на счету актрисы работы в фильмах «Ганнибал: Восхождение», «Морфий», «Новая Земля», «Апельсиновый сок», «Небесный суд». В 2012 году зрители встретились с Ингеборге в фантастическом триллере Джейми Брэдшоу «Москва 2017».
