После возвращения в Техас и получения среднего образования Линн поехала в Нью-Йорк сдавать экзамены в Джульярдскую высшую школу искусства и музыки. Девушку приняли на отделение драмы. В студенческих постановках и позже в театрах Линн играла главных героинь шекспировских трагедий: Офелию в «Гамлете», Джульетту, соответственно, в «Ромео и Джульетте».
В 2001 актриса дебютировала в эпизодической роли Вирджинии Хэйес в сериале «Закон и порядок: Специальный корпус». В том же году вышел фильм «Земля ангелов» с Линн в роли Катарины, а еще через год — «Никогда не вылезай из лодки», где Коллинз снялась в роли Стейси. В 2003 Линн сыграла девушку-битника в картине «К черту любовь!» в компании с Рене Зелвеггер и Юэном Макгрегором. В 2004 актрисе достались роли в романтических комедиях «50 первых поцелуев» и «Из 13 в 30», а также роль Порции в экранизации шекспировского «Венецианского купца», принесшая Линн любовь публики. В 2006 Уильям Фридкин пригласил Коллинз исполнить небольшую, но яркую роль Ар Си, — лучшей подруги главной героини Агнес Уайт, знакомящей Уайт с шизофреником Питером, — в психологическом триллере «Глюки».
Сразу три образа были воплощены Линн в остросюжетной драме «Роковое число 23» (2007): суицидальная блондинка, миссис Добкинс и мать угрюмого детектива Фингерлинга в молодости. Параллельно со съемками в «23» Коллинз работала с Мэттью Перри в картине «Беспомощный». В этой драме она сыграла Сару Харрисон, девушку, своим внезапным появлением в корне меняющую жизнь голливудского сценариста Хадсона Милбэнка (Перри), страдающего деперсонализацией.
С 2008 года стартовал первый сезон головокружительно популярного сериала «True Blood», в котором Коллинз снялась в роли Доун Грин, официантки, имевшей связь с братом главной героини сериала Сьюки Стакхаус Джейсоном Стакхаусом и ставшей второй жертвой бонтемпского серийного убийцы. В 2009 Линн сыграла Кейт в «Принципе неопределенности» и учительницу Кайлу Сильверфокс, возлюбленную культового Росомахи, в «Людях Икс».
Сейчас актриса живет в Нью-Йорке со своим мужем актером Стивеном Стрейтом. Они вместе уже семь лет, с 2006 года, а поженились в 2008 после того, как во время съемок «Людей Икс» в Австралии Линн чуть не начала пить на почве стресса, и только поддержка Стрейта помогала ей взять себя в руки. Сейчас Коллинз продолжает свой профессиональный рост, выбирает роли, раскрывающие разные стороны ее личности. Последними работами актрисы в кино стали роль мужественной принцессы Деи Торис из Гелиума в фантастическом боевике «Джон Картер» и образ нежной Саманты Кроуфорд, переживающей трагическую гибель любимого мужа, в драме «Безусловный».
