Благодаря отцу, который имел к кино непосредственное отношение, Максим уже в 6-лентем возрасте дебютировал на экране. В картине «Похождения графа Невзорова» он сыграл танцующего мальчика. В 9 лет он уже обучался актёрскому мастерству и играл на сцене Театра миниатюр. После окончания школы поступил в Высшее театральное училище им. Щукина. Окончил его в 1997 году и по приглашению Константина Райкина вошёл в труппу театра «Сатирикон». Начинать пришлось, как и всем молодым актёрам, с массовки. Лишь после трёх лет работы в массовке ему доверили роли в постановках «Кьоджинские перепалки», «Лев зимой», «Гамлет».
Вторая, уже более серьёзная роль, его ожидала в 1999 году, тогда его пригласили на съёмки в кино. В комедии «Любовь зла» Максим Аверин сыграл Корабельникова. После этой роли за актёром закрепилось амплуа комедийного героя. Лишь после выхода картины Вадима Абдрашитова «Магнитные бури» Аверину удалось доказать, что ярко он может играть не только комедийные, но и драматические роли. Образ Валерки в его исполнении оказался настолько колоритным, что актёра удостоили премии «Триумф», а также премии Правительства РФ. Затем последовали съёмки в фильмах «Огнеборцы», «Карусель», «Место под солнцем», «Город без солнца», «Запасной инстинкт». В 2006-ом довелось играть кота-сфинкса в фантастической киноленте «Азирис Нуна». На предложение исполнить эту роль Аверин согласился, практически не раздумывая. Кошачья тема его всегда привлекала, так как сам актёр по гороскопу Кот.
Настоящее признание пришло после выхода на телевизионные экраны сериала «Глухарь». Старший следователь капитан Сергей Викторович Глухарёв в исполнении Максима Аверина настолько полюбился зрителям, что вслед за первой частью сняли продолжение, причём не одно, а сразу несколько: «Глухарь. Продолжение», «Глухарь. Приходи, Новый год!», «Глухарь в кино», «Глухарь. Возвращение».