Олег Меньшиков родился 8 ноября 1960 года в подмосковном городе Серпухов. Вскоре после рождения сына вся семья переехала в столицу. Детство и юность Олега прошли в «хрущевке» на юге Москвы. Отец Меньшикова служил военным инженером, а мать работала врачом-невропатологом. В целом маленький Олег был таким же ребенком, как и большинство других детей. Единственной существенной отличительной его чертой была неподдельная и необычная любовь к музыке, появившаяся еще в раннем возрасте. Заботливые родители подарили сыну скрипку и отвели в музыкальную школу. Вскоре началась учеба и в обычной общеобразовательной школе. Особенных успехов в ней Меньшиков никогда не показывал, и, несмотря на склонность к гуманитарным наукам, учился в математическом классе. Уже тогда одним из самых любимых развлечений мальчика было посещение театра. Со временем во многих классах были установлены музыкальные инструменты. Меньшиков часто играл на фортепиано на переменах между уроками. Особые симпатии он испытывал к веселым и заводным мелодиям из оперетт. В старших классах Олег впервые поставил собственный любительский спектакль на школьной сцене, где стал не только режиссером, но и исполнил две роли. К выпускным экзаменам Меньшиков пришел с четким представлением о профессии, которой он хотел овладеть в будущем. Родители, далекие от творческих кругов, восприняли эту идею сына с настороженностью. По их мнению, актерская профессия представляла собой нечто нестабильное и сомнительное. Несмотря на это они приняли выбор Олега.
Сразу после школы Меньшиков подал документы на поступление в Высшее театральное училище имени Щепкина. Все вступительные испытания будущий актер преодолел без затруднений. За время студенческих лет Олег был одним из самых активных учеников на курсе и обращал на себя особое внимание преподавателей. Дипломной работой Меньшикова стал спектакль «Лестница славы», поставленный по пьесе Эжена Скриба. Эту постановку показали в Малом Театре на Ордынке. Одним из зрителей спектакля стал директор театра Михаил Царев. Он был настолько впечатлен игрой молодого актера, что незамедлительно предложил Олегу присоединиться к труппе Малого.
Дебют в кинематографе состоялся еще до окончания училища, в 1980 году. Первой стала главная роль в военной драме Сурена Шахбазяна «Жду и надеюсь». Через год состоялось первое сотрудничество с режиссером Никитой Михалковым в его трагикомедии «Родня». Партнерами Олега по съемочной площадке стали Нонна Мордюкова, Светлана Крючкова и Юрий Богатырев. Следующая работа окончательно закрепила любовь зрителей к Меньшикову. В 1983 году на широкие экраны вышла лирическая комедия Михаила Козакова «Покровские ворота». Олег исполнил в фильме главную роль молодого темпераментного студента Костика. В 1994 году другой яркой работой актера стал образ бывшего дворянина и ветерана Белой Армии, а позднее сотрудника НКВД, Мити в драме Никиты Михалкова «Утомленные солнцем». Через два года на экраны вышла драма Сергея Бодрова старшего, снятая по мотивам рассказа Льва Толстого, «Кавказский пленник», главные роли в которой исполнили Олег Меньшиков и Сергей Бодров младший. Их дуэт был удостоен приза за исполнение лучшей мужской роли на кинофестивале «Кинотавр». В 1998 году Никита Михалков вновь пригласил Олега на главную роль в своем новом проекте, исторической драме «Сибирский цирюльник», где сыграли также голливудские звезды, такие как Ричард Харрис и Джулия Ормонд. В 2013 году Меньшиков появился на экране в образе известного хоккеиста, футболиста и Заслуженного тренера, Анатолия Тарасова в биографической драме Николая Лебедева «Легенда №17».
