Благодаря усилиям матери девочка начала сниматься для телевидения с трехлетнего возраста. Вначале это были маленькие роли в рекламных роликах, затем - участие в телесериалах Mayberry R.F.D., «Шоу Дорис Дэй», Gunsmoke, «Угроза с горы» и многих других. В 1970 году Джоди получила свою первую роль в большом кино. Дебютным стал семейный приключенческий фильм компании Walt Disney «Наполеон и Саманта». Партнером по фильму стал Майкл Дуглас. В это время юной актрисе едва исполнилось десять лет. По сюжету картины героиня Фостер была обладательницей необычного домашнего питомца. Вместо кошечек и собачек в семье жил лев. Во время съемок зверь напал на девочку, оставив на память о дебюте несколько шрамов. Затем на экраны вышла драма «Сенсация Канзас-сити», детская музыкальная экранизация произведения Марка Твена «Том Сойер» и вестерн компании Walt Disney «Маленький индеец». В 1974 году на экраны вышла одна из первых работ начинающего режиссера Мартина Скорсезе «Алиса здесь больше не живёт» с обладательницей прав на фильм Эллен Берстин в главной роли. Картина стала первым совместным проектом для Скорсезе и Фостер. Параллельно со съемками девочка посещала французский колледж, где изучала язык. Она часто ездила в Париж и практиковалась во французском.
В 70-х годах Джуди приняла участие во многих фильмах: «Улыбайся, Дженни, ты покойница», «Девочка, что живет в конце улицы», «Чумовая пятница» и «Багси Мэлоун». Некоторые из них принесли девочке престижные номинации и премии. Но самым успешным стал триллер «Таксист». В этой картине впервые по-настоящему раскрылся талант режиссера Мартина Скорсезе. Фильм стал вторым совместным проектом Скорсезе и Фостер. В общем итоге лента получила около двадцати премий, а Джоди была награждена за лучшее исполнение роли второго плана.
Окончив колледж, Джоди поступила в Йельский университет. В 1985 году она окончила его со степенью бакалавра по литературе. В соответствии с расписанием экзаменов Фостер должна была окончить университет в 1984 году, но вынуждена была взять академический отпуск из-за появления в ее жизни Джона Хинкли-младшего. Этот человек посмотрел фильм «Таксист» не менее пятнадцати раз. Ему крайне понравилась героиня Фостер – малолетняя проститутка. Желая добиться расположения актрисы, Хинкли продумывал различные извращенные ухищрения. Он хотел угнать самолет или совершить на ее глазах самоубийство. В итоге мужчина остановился на идее убить президента США. Хинкли долгое время готовил покушение сначала на Джимми Картера, затем на Рональда Рейгана. Он узнал, что Джоди учится в Йеле, и поступил туда на курс писательского мастерства. Хинкли заваливал девушку письмами и атаковал телефонными звонками до тех пор, пока не был арестован.
Следующей сильной работой актрисы стала драма «Обвиняемые», вышедшая в 1988 году. Фостер была удостоена премии «Оскар» за лучшую женскую роль. Свой второй «Оскар» Джоди получила три года спустя. Он был вручен за роль в триллере по роману Томаса Харриса «Молчание ягнят».
В общей сложности Фостер исполнила около семидесяти ролей в фильмах, стала продюсером семи и режиссером четырех картин. Помимо этого Джоди свободно владеет французским языком и озвучивает свои роли для Франции сама. Также она говорит по-итальянски и знает азы немецкого и испанского языков.
Актриса родила и воспитывает двоих сыновей. Их отец неизвестен.