Джон Уоттс родился 28 июня 1981 года в Фаунтине, штат Колорадо. Он изучал кино в Нью-Йоркском университете. Уоттс женат на бывшем агенте по поиску талантов Дайан Макгунигл. До того, как он начал снимать фильмы, он работал на компанию Park Pictures и снимал рекламные ролики. Джон также снимал клипы для коллективов Fatboy Slim, TV on the Radio и Death Cab for Cutie.
Полнометражным режиссерским дебютом Джона Уоттса стал фильм ужасов «Клоун» (2013). Уоттс с друзьями снял трейлер несуществующего фильма о том, как отец, примерив старый костюм, превращается в клоуна-убийцу. После того, как они выложили трейлер на YouTube к Уоттсу обратился Элай Рот с предложением снять полнометражный фильм по этому сюжету. Следующим фильмом Уоттса стал триллер «Полицейская тачка» (2015) с Кевином Бейконом. Настоящую известность же Джону принесли фильмы о Человеке-пауке. Являясь большим поклонником этого персонажа, Джон Уоттс снял для Marvel картины «Человек-паук: Возвращение домой» (2017) и «Человек-паук: Вдали от дома» (2019).
