Семья Ричарда - мать, домохозяйка Мэри Элизабет, и отец, дантист Дейл Стивен Дженкинс, - проживала в небольшом университетском городке Де-Калб, где и появился на свет будущий актер. В юности Дженкинс подрабатывал водителем грузовика, который развозил белье. В то время его начальником был отец популярного актера Джона Рейли.
Окончив актерский факультет университета в Иллинойсе с ученой степенью, Ричард стал на один шаг ближе к своей мечте и переехал в Род-Айленд. Здесь он вошел в труппу «Trinity Repertory Company» и более 15 лет играл только на театральной сцене. Позднее Дженкинс был назначен художественным руководителем этого театра (с 1990 по 1994 гг.).
Кинокарьера актера началась в 1975 году, когда он снялся в небольшой роли в сериале «Великие представления». С той поры он регулярно появлялся в фильмах и сериалах, получив известность среди широкой зрительской аудитории. Число ролей в фильмографии Дженкинса приближается к сотне, и, постоянно снимаясь в разножанровых проектах, он демонстрирует, что это не предел.
Свой комедийный талант Ричард в полной мере проявил в фильме 1996 года «Не будите спящую собаку». За роль в картине, повествующей о приключениях молодого отца, стремящегося найти своих биологических родителей, он был номинирован на премию «Independent Spirit Award».
Ричард участвовал в создании рейтинговых сериалов «Полиция Майами: Отдел нравов», «Спенсер», «Куин», «Элли МакБил» и других. Но настоящая популярность к нему пришла после съемок в многосерийной ленте «Клиент всегда мертв», где он выступил в роли Натаниеля Фишера, умершего главы семейства. Герой Дженкинса появляется на экране в виде призрака или в воспоминаниях других персонажей. В 2002 году актерский коллектив проекта был номинирован на приз Гильдии киноактеров США как лучший актерский состав в драматическом сериале.
Дженкинс известен также тем, что постоянно работает с несколькими режиссерами. Так, братья Коэны приглашали его на съемки фильмов «Человек, которого не было» (2001), «Невыносимая жестокость» (2003), «После прочтения сжечь» (2008). У братьев Фаррелли Ричард снимался в картинах «Все без ума от Мэри» (1998), «Я, снова я и Ирэн» (2000), «Первая любовь» (1999), «Скажи, что не так» (2001).
В 2007 году Дженкинс получил главную роль в драме Томаса МакКартни «Посетитель». Актер сыграл профессора экономики Уолтера Уэйла, потерявшего интерес к жизни после смерти жены. Жизнь Уолтера делает крутой поворот, когда он знакомится с парой нелегальных иммигрантов и пытается предотвратить их депортацию из страны. Роль профессора принесла Ричарду номинацию на премию «Оскар» как лучшему исполнителю мужской роли.
В 2011 году Дженкинса утвердили на одну из главных ролей в фильме ужасов «Хижина в лесу». Неординарная история о компании молодых людей, решивших весело провести время в лесной хижине, признается критиками одним из самых удачных экспериментов в жанре хоррор.
На 2015 год запланирован выход двух картин с участием актера: вестерна с элементами фильма ужасов «Костяной томагавк» и семейной комедии «The Hollars».
