Впервые Рут Уилсон дебютировала на экране в 2006 году, когда снялась в комедийном фильме «Пригород в огне». В этом же году начинающей актрисе предложили сыграть роль Джейн Эйр в известном сериале телеканала BBC One. Благодаря этой роли Рут Уилсон приобрела широкую популярность. В 2009 году Рут Уилсон пригласили сняться в картине «Узник», где она сыграла роль Сары. Затем актрисе достался образ Элис Морган в детективном сериале «Лютер», который вышел на большие экраны в 2010-2011 годах.
В 2007 году актриса была номинирована на телевизионную премию «BAFTA» за роль в минисериале «Джейн Эйр». В этом же году в категории «Лучшая актриса» она стала номинантом на премию «Broadcasting Press Guild Award». В 2008 году актриса на церемонии вручения премии «Золотой Глобус» была отмечена в категории «Лучшая женская роль».
Также актерским талантом Рут Уилсон можно насладиться и в других, не менее популярных фильмах: «Счастливые дни», «Семейка Брэди», «Совершенно чокнутый», «Подарок на Рождество», «Умерь свой энтузиазм», «Стеклянный дом», «Гражданские войны», «Костер тщеславий» и другие. Помимо этого, Рут Уилсон выступила в качестве режиссера картины «Капкан», выпущенной в 2007 году. Также выступала в роли продюсера фильмов «Мое большое греческое лето», «Моя большая греческая свадьба», «В шоу только девушки».
К последним наиболее удачным работам знаменитой актрисы можно отнести картины «Автофокус», «Прекрасный Огайо», «Простые сложности», «Хорошая жена», «Так себе каникулы», «Сбежавшая невеста», «С Земли на Луну» и «Чамскраббер», выпущенные в период с 2001 по 2009 год.
