В 1983 году Тильда вошла в труппу знаменитого театра «Королевское общество Шекспира», но тогда раскрыть артистический талант у неё не получилось. В поисках новых театральных форм Тильда Суинтон отправилась в Эдинбург. На сцене театра Траверс, она сыграла в постановке «Белая роза». Актриса предстала в образе Ирины Паспортниковой – женщины, противостоящей фашистам в Сталинграде.
В 1986 году состоялся её дебют на телевидении и в кино. Суинтон появилась в телевизионном фильме «Застроцци» и в картине «Эгомания: остров без надежды». Затем последовало участие в драме «Караваджо» режиссёра Дереком Джарменом, оказавшего большое влияние на становление Тильды Суинтон как актрисы. Не зря она с завидной регулярностью появлялась в его проектах: «Всё, что осталось от Англии», «Реквием войны», «Сад». Успешным для актрисы стал 1992 год. Ей посчастливилось исполнить главную роль в фильме «Орландо» - романе-биографии Вирджинии Вулф. В картине Тильда блестяще сыграла и женщину, и мужчину.
Она установила плодотворные длительные отношения с Джимом Джармушем, снявшись в фильмах «Выживут только любовники» и «Мертвые не умирают», Джоэлом и Итаном Коэнами, Линн Рэмси («Что-то не так с Кевином»), Лукой Гуаданьино («Я — это любовь», «Большой всплеск», «Суспирия»), Джоанной Хогг («Сувенир», части 1 и 2) и Пон Джун-хо («Сквозь снег» и «Окча»). Тильда также работала с венгерским мастером Белой Тарром («Человек из Лондона») и снялась вместе с Эми Шумер в получившей признание критиков комедии «Девушка без» режиссера Джудда Апатоу. В 2020 году она сыграла в фильме «Человеческий голос» Педро Альмодовара.
Ещё большую известность ей принёс «Пляж» Дэнни Бойла – фильм-антиутопия, в котором актриса сыграла предводительницу коммуны островитян. Именно после этого её начали приглашать в Голливуд. Сначала были «Концы в воду», потом - «Ванильное небо» и «Адаптация». Среди последних работ Суинтон – участие в съёмках нескольких картин по произведению Клайва Льюиса «Хроники Нарнии».
В 2008 году актриса получила премию «Оскар» за лучшую роль второго плана в триллере «Майкл Клейтон».
В 2019 году Тильда снялась в фильме «Память» Апитчатпона Вирасетакула, а также в фильме Джоанны Хогг «The Eternal Daughter». Также совсем недавно она приняла участие в съемках фильма Джоржда Миллера «Три тысячи лет ожидания» в Австралии. «Французский Вестник» - ее четвертый фильм с Уэсом Андерсоном.
Тильда - мать близнецов и живет в горной Шотландии.
