Так, закончив университет с отличием и двумя фильмами, Даррен уехал в Лос-Анджелес, чтобы снова учиться. В Лос-Анджелесе Даррен поступил в Американский институт киноискусства, через полтора года он, получив степень магистра, защитил дипломную работу фильмом “Протозоа” и отправился обратно в Нью-Йорк работать над полнометражной картиной “Пи”. “Пи” Аронофски снимал три года и презентовал картину в 1998 году во время Фестиваля независимого кино. “Пи” получил премию Фипресси и Гран-при на фестивале в Гиджине. Кроме того, фильм Даррена собрал в прокате более трех миллионов долларов, при том что бюджет картины был около шестидесяти тысяч долларов. “Пи” был принят критиками и киноакадемиками, а Даррен смог вновь снимать кино на заработанные деньги. Через два года после успеха “Пи” Даррен Аронофски презентовал “Реквием по мечте” и снова был на олимпе успеха - фильм получил двадцать кинопремий. В 2006 году Аронофски снял “Фонтан”, работа над которым началась еще в 2002 году, но проект затянулся из-за того, что главный актер Бред Питт поругался с Аронофски и ушел из проекта. Ради работы над “Фонтаном” Аронофски отказался от предложения снимать “Бэтмена” в 2005 году.
Презентация картины “Фонтан” была во время Венецианского кинофестиваля. Спустя два года после выхода философского фильма Аронофски работает с Микки Рурком над фильмом “Рестлер”. “Рестлер” получает “Золотого льва” на Венецианском кинофестивале, а главный актер Микки Рурк получает премию британских киноакадемиков BAFTA и “Золотой глобус”.
В 2010 году выходит самый финансово удачный проект Даррена Аронофски - фильм “Черный лебедь”. В фильме главную роль девушки-балерины играет Натали Портман, которая получила за свою работу “Оскар”, премию гильдии актеров США и “Золотой глобус”.
В 2011 году Аронофски был членом жюри Венецианского кинофестиваля.
С 2001 года Аронофски поддерживал романтические отношения с британской актрисой Рэйчел Вайс, которая родила от Даррена в 2006 году сына, спустя 9 лет отношений пара рассталась, но осталась в хороших отношениях. Ребенка режиссер и актриса воспитывают вместе.
Даррен Аронофски считает, что если бы не было успеха картины “Пи” - у него был бы еще один шанс показать себя миру. Но если бы не удался “Реквием по мечте”, его назвали бы “второкурсником, который сделал один хит”.